Заботу о потомстве у пчел регулирует ген doublesex

Эволюционный переход от одиночного образа жизни к эусоциальности сопряжен с диверсификацией социальных взаимодействий. Несмотря на сильное влияние врожденных паттернов, точного понимания механизмов, регулирующих социальное поведение животных, пока нет. Авторы статьи в Science Advances выяснили, что одним из врожденных регуляторов служит ген doublesex (dsx) — он поддерживает групповое поведение рабочих особей медоносной пчелы (Apis mellifera).

На примере дрозофилы уже было показано, что у беспозвоночных гены dsx и fruitless (fru) контролируют развитие популяций нейронов, специфичных для пола и определяющих половое поведение (агрессия или ухаживания самцов, восприимчивость самок, поведение после спаривания). Исследователи задались вопросом, существуют ли аналогичные программы развития для поведения, лежащего в основе социальной жизни. В колониях эусоциальных насекомых сложное врожденное поведение присуще только касте рабочих, но не маткам — это навело ученых на мысль, что такая программа развития может обнаружиться на пути, определяющем формирование рабочей особи. Кандидатом на роль компонента этой программы оказался ген dsx — одна из его изоформ (Dsx^F) необходима для нормального развития самки пчелы, однако он экспрессируется также в мозге рабочих особей, которые не демонстрируют полового поведения. Поэтому исследователи предположили, что у dsx может быть иная роль, связанная с социальным поведением внутри касты рабочих пчел.

Первым делом авторы установили, где именно в мозге медоносной пчелы экспрессируется Dsx^F. С помощью CRISPR-Cas они встроили мембранно-заякоренный GFP и эндопептидазу P2A в начало кодирующей последовательности dsx. У рабочих пчел, произведенных трансгенными матками, GFP обнаружился в отдельных популяциях нейронов, связанных с регуляцией поведения. В частности, он экспрессировался в грибовидных телах — парных структурах мозга насекомых, участвующих в формировании ассоциаций, — а также в популяциях ольфакторных нейронов. У трансгенных пчелиных маток картина экспрессии на первый взгляд была схожей, однако аксоны клеток Кеньона (основных нейронов грибовидных тел) у рабочих особей были длиннее. Паттерны экспрессии dsx^F в других тканях рабочих пчел и пчелиной матки не отличались.

Ключевой аспект эусоциальности — коллективная забота о потомстве. В ней участвуют пчелы-кормилицы, которые кормят личинок, чистят ячейки сот и выполняют другие работы в улье. Авторы работы проверили, определяет ли dsx поведенческие аспекты, связанные с выращиванием потомства. С помощью CRISPR-Cas9 они получили гомозиготных мутантов с ранним стоп-кодоном в этом гене. Убедившись, что мутация не влияет на выживаемость взрослых особей, исследователи вырастили в лаборатории небольшие колонии пчел. Их помещали на расплодные соты, в которых отдельные участки содержали личинок, пыльцу или сахарный раствор, а другие оставались пустыми. Самих пчел пометили индивидуальными QR-кодами, с помощью которых отслеживали их поведение.

Перемещаясь по сотам, рабочие пчелы осматривают ячейки, чтобы обнаружить возможную работу. Обычно это занимает не более пяти секунд, однако у мутантных рабочих пчел примерно вдвое снижалась скорость осмотра пустых ячеек или ячеек с кормом. Кроме того, такие особи тратили в два раза меньше времени на кормление личинок, а поведение трофаллаксиса — обмена пищей с другими пчелами — у них нарушалось. При этом мутация не влияла на сенсорные и моторные функции пчел.

Исследователи задались вопросом, какой вклад ген dsx вносит в формирование анатомии мозга рабочих особей. Они проанализировали мозг 26 рабочих пчел с преждевременным стоп-кодоном в dsx. В 23% случаев наблюдались выраженные отклонения развития, которых не было среди 29 контрольных особей. К примеру, часто встречались сфероидальные структуры, расположенные в той области грибовидных тел, которая обычно занята клетками Кеньона. Эти структуры напоминали синаптические нейропили, расположенные в нехарактерной локации. По-видимому, ген dsx необходим для структурной организации нейропилей и нейронных связей в грибовидных телах. На экспрессию генов ольфакторной системы ранний стоп-кодон в dsx не влиял, и авторы пришли к выводу, что он не влияет на восприятие химических сигналов, которые контролируют поведенческие реакции заботы о потомстве.

Таким образом, ген dsx у медоносной пчелы регулирует развитие нервной системы рабочей особи. Он активен в участках мозга, которые интегрируют и оценивают сенсорную информацию, и его работа в этих участках, заключают авторы, контролирует поведение, связанное с заботой о потомстве.

Агрессия у пчел регулируется индивидуальной и групповой генетикой