Биолюминесценция жуков-светляков оказалась способом защиты от окислительного стресса

В ходе эволюции многие живые организмы обзавелись биолюминесценцией. Способность излучать свет оказалась исключительно полезным приобретением и может выполнять массу биологических функций, таких как межвидовая и внутривидовая коммуникация, апосематизм (предостерегающая окраска), борьба с окислительным стрессом и т. д. Самыми известными и распространенными живыми организмами, способными к биолюминесценции, являются светлячки — семейство жуков Lampyridae, в котором в настоящее время выделяют восемь подсемейств. Кроме них этим умением обладают также родственные семейства Rhagophthalmidae и Phengodidae.

Жукам способность светиться нужна прежде всего для коммуникации взрослых особей, однако биолюминисценция также обнаруживается на стадиях яйца, личинки и куколки, то есть у неполовозрелых насекомых. Поэтому считается, что жуки-светляки обзавелись в процессе эволюции биолюминесценцией для того, чтобы предупреждать хищников о своей ядовитости, то есть о способности вырабатывать токсин люцибуфагин, и только потом приспособили умение светиться в темноте для привлечения половых партнеров и спаривания. То есть, сначала светляки должны были научиться производить люцибуфагин, а потом или примерно в это же время освоить биолюминесценцию. Китайские ученые из Университета Вестлейк усомнились в справедливости данной гипотезы.

Токсин жуков-светляков люцибуфагин входит в подкласс кардиотонических стероидов, куда также относятся карденолиды (токсины растений из семейства Apocynaceae) и буфадиенолиды (токсины некоторых видов жаб). Эти соединения напрямую связываются с альфа-субъединицей Na⁺,K⁺-АТФазы (АТФα) и ингибируют работу насоса, то есть блокируют перенос ионов через мембрану. АТФα — это высококонсервативный белок животных, задействованный в сокращении мышц, осморегуляции и передаче нервных импульсов.

Однако есть виды светлячков, которые не производят люцибуфагин. Более того, светляки из рода Photuris не вырабатывают люцибуфагин, но умеют светиться и мимикрируют под светляков из рода Photinus, на которых они успешно охотятся. Токсин также не производят Aquatica lateralis и несколько представителей рода Luciola из подсемейства Luciolinae, а также два рода из подсемейства Lamprohizinae. Исследователи предположили, что способность вырабатывать люцибуфагин развилась уже после приобретения биолюминесценции внутри подгруппы светлячков.

В ходе исследования эволюции токсинов ученые проанализировали геномы 41 вида светлячков, уделив особое внимание семейству Lampyridae (Lampyrinae: 7 родов, Lamprohizinae: 2 рода, Luciolinae: 7 родов, Photurinae: 2 рода; 2 линии неопределенного таксономического положения: Vesta и Lamprigera), а также представителям каждого из четырех семейств, способных к биолюминесценции, и включив одну внешнюю группу (подробнее о том, что такое внешняя группа, или аутгруппа — на PCR.NEWS). Были идентифицированы 1353 ортолога с общей длиной 1425789 пар оснований. На основе конкатенированных нуклеотидных последовательностей было построено филогенетическое дерево, с помощью которого исследователи проследили эволюцию люцибуфагина у светлячков. Оказалось, что токсин способны вырабатывать только жуки из подсемейства Lampyrinae, более того, его умели производить общие предки жуков из этого подсемейства, но общий предок жуков-светляков такой способностью не обладал. То есть, биолюминесценция в ходе эволюции развилась у жуков-светляков намного раньше, чем умение вырабатывать люцибуфагин, а значит скорее всего не была предупреждающим сигналом о токсичности насекомых для окружающих хищников.

Исследователи определили момент дивергенции (расхождения) подсемейств Lampyrinae и Photurinae как примерно 93 млн лет назад, в то время как последний общий предок Lampyrinae должен был существовать 66 млн лет назад. То есть, биосинтез люцибуфагина развился после дивергенции Lampyrinae и Photurinae и до диверсификации внутри подсемейства Lampyrinae.

С помощью молекулярного докинга было показано, что АТФα у «токсичных» светлячков, благодаря особенностям строения связывающего кармана фермента, обладает существенно меньшим сродством к люцибуфагину, а также к другим кардиотоническим стероидам, чем АТФα у родственных жуков, не имеющих собственного токсина. Это связано с наличием ряда аминокислотных замен в четырех участках генома и позволяет жукам защитить себя от токсина в собственном организме. У видов, содержащих в своем теле люцибуфагин, есть и другие механизмы защиты: физическая изоляция токсина (он находится в гемолимфе, а нервную ткань, где высок уровень экспрессии АТФα, защищает глиальная оболочка); наличие эффлюксных белков-транспортеров для удаления кардиотонических стероидов из чувствительных к ним тканей, таких как нервы или мальпигиевы сосуды; наличие ряда ферментов для детоксикации.

Однако тогда возникает вопрос: зачем жукам понадобилась биолюминесценция? Исследователи приводят в пример светящихся многоножек, которые обитают в сухой и жаркой среде и обзавелись биолюминесценцией, чтобы справиться с окислительным стрессом, и только позднее стали использовать ее в качестве апосематического (предупреждающего) сигнала. Ранее проведенные исследования доказывают, что субстрат биолюминесценции люциферин действительно может функционировать в качестве антиоксиданта при окислительном стрессе.

Есть и другие подтверждения этой гипотезы. Последний общий предок жуков-светляков существовал 136 млн лет назад, а предок семейств Lampyridae, Rhagophthalmidae и Phengodidae — 183 млн лет назад. Примерно 190 млн лет назад уровень кислорода в атмосфере был крайне низок, а 182 млн лет назад произошло тоарское климатическое (аноксическое) событие, в результате чего в атмосферу планеты попало много углекислого газа. Это привело к формированию на континентах жаркой среды с чередованием экстремально влажных и засушливых периодов и запустило процесс увеличения содержания кислорода в воздухе. Возможно, появление способности вырабатывать люциферин и осуществлять реакцию биолюминесценции было адаптацией к окислительному стрессу и жаркой сухой среде обитания, и только позднее умение светиться стало использоваться для поиска партнера и в качестве предупреждающего сигнала.